В экспозиции «Духовенство» можно обнаружить редкие иконы, в том числе и написанные до реформы Никона. Роспись стен залов данного этажа напоминает убранство интерьеров древних православных храмов. На этом этаже также есть зал, где находятся парадные портреты императоров, и зал, сделанный в стиле палат Алексея Михайловича Романова.

Разнообразие художественных жанров, представленных в галерее, объясняется многогранным творчеством Ильи Глазунова. Экспозицию составляют пейзажи, портреты культурных и общественных деятелей страны, картины на историческую тематику, эскизы театральных декораций. Особое место отведено монументальным полотнам: «Вечная Россия», «Мистерия XX века», «Великий эксперимент», «Рынок нашей демократии», «Раскулачивание», которые иллюстрируют исторические события в восприятии художника.